面积占东京都西部1/3、人口超过230万、八成以上由学生组成的学园都市，尖端科技发展迅速，超能力开发已经深入到城市的各个角落。超能力水平高达Level 5的御坂美琴（佐藤利奈 配音）如往常一样和初春饰利（丰崎爱生 配音）、白井黑子（新井里美 配音）等好友过着平凡的日子，间或热血爆发挫败各种扰乱城市的阴谋。某天，在调查一起现今卡事件时她邂逅了长点上机学园的布束砥信（叶山郁美 配音），从而得知用美琴的DNA大批量复制超能力者的“量产型能力者计划”。不安定的气氛在都市角落肆意蔓延……                                    
　　本片为镰池和马（原作）、冬川基（作画）的原作《魔法禁书目录》的外传漫画第二季TV动画。

　　自 Arandas 联合王国（Kingdom of Arandas alliance）建国以来与 Ingelmia 诸国统合体（The Countries Unification of Ingelmia）的战事发生以来，二国一直以中间的不落要塞“Great Wall”为 分界陷入胶著的状态！在 Arandas 联合王国的东方山地有个驻扎于此的独立第八部队，其新兵 Susumu Tokimune 在初阵时即面临了袭击人民的 Ingelmia 军，不顾可能遭遇敌袭与陷阱的危险，Susumu 在前往支援的途中遇到了技师 Jamie Hazaford 以及她所乘载并运送着的 白银Trail Krieger“ARGEVOLLEN”；以此小小的偶然为分界，第八独立部队将大大的撼动“Great Wall”深闭的大门！！！

　　总有一天不论如何都要一起制作动画——上山高中动画同好会的5人向葫芦屋的甜甜圈如此起誓。她们毕业以后，分别在各自的岗位从事动画制作，并通过《第三飞行少女队》而接近了自己的梦想。
　　4年后——。在动画的世界找到了自己的容身之所、逐渐成长起来的5人，开始面对新的苦恼和试炼。

　　少女成濑顺（水濑祈 配音）有着一段不堪回首的童年往事，曾经，年少无知的她因为口无遮拦，导致了家族的悲剧，而她本人亦被封印了言语，无法再开口说话。这样的顺终日生活在悲伤之中，和所有人都保持着距离，紧紧的关闭上了心门。
　　某一天，浑浑噩噩迷迷糊糊的少年坂上拓実（内山昂辉 配音）、因为受伤而无法完成棒球梦想的田崎大树（细谷佳正 配音）、深陷令人苦恼的恋爱之中的拉拉队员仁藤菜月（雨宫天 配音）以及顺，这四人被老师任命组成了“地域沟通交流会”，他们要在交流会上表演一出音乐剧，可是班级里的大部分学生对此兴趣寥寥。在一片争执声中，顺突然出声，担下了演唱的任务。

　　在新的波折的预感面前，幕间的故事——佯围绕着“圣歼”和瓦特拉的战斗中取得胜利的古城和雪菜。
　　虽然已经把弦神岛作为自己的“夜之帝国”而成为实质性的岛屿支配者的古城，却过着与以前一成不变的日常生活。
　　但就在此时，弦神岛周边海域发生的原因不明的海难事故，由狮子王机关和太史局进 行联合调查。
　　另一方面，古城被呼叫自己的声音唤醒。映入记忆模糊的他视线中的景象，是脸颊通红地蜷缩在自己睡的那张毛毯中，流着泪哭诉着的雪菜的容貌。
　　“前辈……我重要的东西不见了……”